成为“第三次冲击”元凶的碇真嗣，变得像废人一样……真嗣还能振作起来吗？2012年《福音战士新剧场版：Q》之后，这部动画讲述了被封印的故事的后续。

某个春日，安艺伦也在樱花飞舞的坡道上与少女·加藤惠命运般地邂逅，并想着要制作以她为第一女主角的同人游戏。他邀请美术部所属、以同人插画师的身份活动的泽村·斯宾塞·英梨梨，以及学年第一的优等生、身为轻小说作家活跃中的霞之丘诗羽，共同成立了blessing software。并终于发表了第一部作品——。
英梨梨和诗羽为了开发大作游戏《寰域编年纪》而前往人气创作者红坂朱音之处。blessing software的代表伦也继续社团活动，和副代表惠一起开始了新作的开发。他起用在做插画师的学妹·波岛出海，向身为制作人的出海之兄·伊织发出委托，和冰堂美智留及其乐队icy tail一同推进着新作的开发，然而……。
英梨梨和诗羽的大作会变得如何？伦也和惠的关系发生异变？blessing software的新作究竟会走向何方？
围绕着不起眼女主角的青春涂鸦，迎来终幕。