故事将从沉睡在福萨马格纳的古代化石集合在一起，变成巨大的怪兽并前往东京的背景下展开。人类将其视为自然灾害，只有妖怪们注意到了真相，开始担心未来。这样下去世界就会灭亡。能够封锁这一现象的是继承了传说中妖怪猎人血统的琦玉县所泽市小学生渡边兄，被视为拯救世界的勇者的少年和卷入其中的妖怪们展开了大冒险。

由于父母离异，刚满10岁的忠志（神木隆之介饰）只好跟母亲来到乡下跟外公一起生活。一次偶然，忠志参拜神社时被选为“麒麟送子”。当地有个传说，被选为麒麟送子的孩子可在大天狗山顶，拿到传说中大天狗守护的飞剑。传说那飞剑是用来维护和平的，伙伴们揶揄他不敢上大天狗山取麒麟送子的宝剑。他在尝试一半后，被吓回来。
另一方面，千年魔人加藤保宪（丰川悦司饰）复活，他利用废旧物品的怨气，将其与抓来的妖怪们扔到大怨灵炼火中融合形成邪恶的怪物军团，并率领它们企图毁灭人类。在山神、河童和川姬等妖怪的努力下，忠志通过了考验。为了保卫世界，忠志决定和妖怪们齐心合力，和大恶人决一死战，妖怪大战争正式展开！