成为“第三次冲击”元凶的碇真嗣，变得像废人一样……真嗣还能振作起来吗？2012年《福音战士新剧场版：Q》之后，这部动画讲述了被封印的故事的后续。

2021年，随着超光速航行技术的实现，人类得以在太阳系范围内方便的自由移动，但是由于设计上的失误，这种技术引发了月球的爆炸，无数的月球碎片被吸引向地球，造成了空前绝后的大灾难。存活下来的人类逃离地球，并开始在太阳系各地建立家园。由于这次灾难，国家、政府等权利机构都极为不稳定、治安问题也成为了一个难题。为了在人力资源不足的情况下抓捕罪犯，有些组织开始允许个人抓捕通缉的罪犯并换取奖金，“赏金猎人”这个职业也就由此诞生了。
史派克（Spike）和杰特（Jet）是驾驶飞船Bebop号在宇宙中以捉拿逃犯获取奖金为生的赏金猎人。两人在星际间的旅程中，结识了身负巨债、嗜财如命的美女菲（Faye）和电脑神童艾德（Ed），并收养了拥有高智商的数据狗爱因（Ein）。从此，四人一狗游荡在广阔之宇宙之中，在自己与他人的生活中经历著种种悲欢离合，也寻找著各自的过去。