日本平安时代，法力强大的阴阳师安倍晴明和搭档源博雅调查一连串奇案，牵涉其中的不只人类，还有各路妖魔孽物。这部影集以原著小说设定为蓝本，加入全新剧情，献上前所未见的晴明故事。
憧憬、执念、渴望⋯⋯
人有七情六欲，但当其滋长蔓生，终至无法控制，那就是妖魔怨灵横行之时。
在昌盛繁荣的古都平安京，百姓却受到妖魔侵扰，为查清背后真相，身兼宫廷乐师的醍醐天皇之孙源博雅造访阴阳寮，在此认识了解开此谜团的不二人选：法力高强的阴阳师安倍晴明。他浑身散发一股超脱凡俗的气息，对世事似乎提不起劲，也没什么意愿想帮忙，让博雅碰了个大钉子。然而两人最后还是循线查到罪魁祸首，也将与藏身邪恶阴影中的芦屋道满正面对抗。与晴明和博雅同行的伙伴还有传授博雅笛艺的敦实亲王、天皇的阴阳师贺茂保宪，以及因缘际会之下加入他们的露子姫。一行人的情感在旅途中逐渐错综交织，晴明与博雅能够让都城的老百姓重新安宁度日吗？
这群身家背景各异的朋友注定要携手开创共同的命运，他们的试炼就从这里开始。

当一场神秘的瘟疫导致男性人口迅速下降时，该国的女性被迫承担起江户社会的核心权力角色。德川幕府的第八任幕府将军吉宗很好奇为什么女性在继承家族血脉时要用男性的名字，她查阅了一份名为“末日编年史”的大奥档案，该档案可以追溯到德川第三任幕府将军家光时代。在通读这本书时，吉宗开始揭开内室的历史。

在幕末的动乱时期，在这个危机的时代，开国论者草加十马（三木真一郎 配音）和德川幕府的幕臣秋月景一郎（森川智之 配音）相遇了。二人一相遇便互生好感。草加更是对秋月的理念赞赏有加，而秋月则欣赏草加的开明和前瞻性。在草加去伦敦学习的前夕，互生情愫的二人终于向对方传达出自己的情意，约定回来后相见。但当二人再次相见时，却是在战场上。而此时的秋月却已断了双腿，被战败弄得意志消沉。草加将秋月安排到了自己家，悉心照顾。但身处对立面的二人终究抵不过这时代的悲剧。就像这“冬之蝉”，生在了错误的季节，终究逃不掉悲剧的命运。
本片改编自新田佑克老师漫画《拥抱春天的罗曼史》的前传《冬之蝉》。共有三部分别是《江户恋歌》、《虾夷战记》和《东京悲话》。

明治政府建立二十余年，新时代虽已来临，却似乎与人们心中——尤其是维新志士心中的那个理想国度相差甚远。国家仍处在大时代的动荡惶恐之中，战争的阴影仍笼罩在日本的上空。
当年的浪漫剑客如今纷纷尘埃落定：弥彦成长为正直善良的剑客；左之助也少却了青春孟浪，变得沧桑；剑心的儿子剑路同样拜入比古清十郎的门下，誓要成为绝世高手，却与父亲分外隔膜；剑心接受政府的任务赶赴大陆战场，为了赎回前半生的罪过而疲于奔命，逆刃刀从此封存，家中只留下病弱的阿薰苦苦等待。
这不再是关于明治剑客的浪漫谭，这是一个英雄迟暮的哀婉诗篇……

主角绯村剑心流浪至东京，因为神谷薰的挽留而留在东京。其后认识了明神弥彦、相乐左之助及高荷惠等人，又与前幕府杀手鹈堂刃卫、御庭番众首领四乃森苍紫决斗，其间剑心经历了多次战斗，令剑心自觉慢慢变回昔日的刽子手拔刀斋（千人斩拔刀斋）（人斩り抜刀斎）。最后在与幕末时代的对手前新撰组第三小队组长斋藤一决战及得知志志雄一党的阴谋后，独自前往京都与志志雄一党对决。

明治十年，剑心、弥彦、阿薰、左之助一行乘火车来至横滨，甫至此地，便因与几个骚扰年轻女子的外国士兵发生争端，且因此结识了正直的武士时雨泷魁，他们很快成为好朋友。
时政治格局仍动荡不安，诸多反抗明治的志士不断向政府机关以及外国大使馆发动袭击。而时雨正是所谓“新维新”运动的领导者，明治以前，他曾是佐幕派彰义队的领袖之一，其好友“鬼斩”高槻严达即死在拔刀斋剑心的刀下，而被他们所搭救的女孩朱鹭正是严达的女儿。
造物弄人，让这些恩怨纠缠的人以如此方式重逢。得知一切的剑心决定不顾一切阻止好友袭击政府的行动。而另一方面，野心家田母野打算借镇压叛乱分子的良机图谋不轨……

秋津政之助（浪川大辅 配音）容易害羞的懦弱性格让他在生活上吃了不少的苦头，因此而丢失的工作更是不计其数。一日，刚刚被解雇的阿政遇见了一神秘男子。男子自称弥一（樱井孝宏 配音），想雇佣阿政担任个人保镖的职务，无所事事的阿政当即答应。没想到这次偶遇竟将阿政卷入了一宗绑架案件中去，而弥一正是江湖大名鼎鼎的犯罪团伙“五叶”的首领。会有怎样的遭遇等待着无辜的阿政呢？
迫于生计，阿政成为了五叶的一份子。在五叶中，谜一样的弥一，美丽妖艳的阿竹（大浦冬华 配音），刀子嘴豆腐心的梅造（高冢正也 配音），沉默寡言的松吉（内田夕夜 配音），在和他们相处的过程中，阿政发现了这些身份扑朔迷离，个性亦正亦邪的浪人们不为人知的另一面。