1988年7月，关东地区使用新型炸弹进行爆破，第三次世界大战即刻爆发。31年后，人类从一片废墟中重建都市，东京湾上建立了巨大城市——新东京。世界仿佛要恢复到以前的繁荣。
　　2019年的一个夜晚，新东京郊外的封闭高速公路上，暴走族团体正在公路上飙车。带头的少年，是一名叫做金田的职业高中学生。
　　突然，街上出现了一位奇怪的矮个子男子，暴走族少年铁雄为躲避车祸连人带车飞出公路。正当金田要拿那位男子问罪之时，军队驾驶直升飞机赶到，将那位矮个男子与铁雄一起收押。
　　铁雄进入了一个陌生的地方，这里似乎在从事超能力的研究。而金田则在盘算如何营救铁雄。二人都不知道，他们的未来，因为神秘力量——阿基拉而已经开始了巨大的变化。

故事发生在一座名为堕天城的城市之中，它夹在天堂和地狱之间，是一座充满了危险和奇遇的城市。近日来，城市里出现了邪恶的恶灵，他们依靠袭击市民们为生，这令市民们人心惶惶人人自危。
Panty（小笠原亚里沙 配音）和Stocking（伊濑茉莉也 配音）本是两位天使，却因为他们桀骜不驯的作风而被逐出了天堂，来到了堕天城。在这里，姐妹两人遇见了名为Garterbelt（石井康嗣 配音）的神父，在这位拥有着神秘过去的神父的带领下，Panty和Stocking成为了恶灵狩猎者，通过狩猎恶灵得到天堂金币，当天堂金币积攒到了一定的数量之时，Panty和Stocking便可以借此重新返回天堂。就这样，两人在堕天城的日常就此拉开了序幕。

公元2029年，未来世界是高科技与信息化的世界。人类生活水平的提高伴随着犯罪活动的高科技化，于是，专门镇压高科技犯罪的特殊部队——公安9课成立了。队长草薙素子，作为一位全身“义体化”的女警，带领公安9课不断展开行动。
是次，公安9课帮助公安6课秘密解决了一位程序员外逃他国的麻烦琐事，又卷入传说中的黑客“傀儡师”的犯罪事件。当行动陷入僵局之际，傀儡师竟然不请自来，出现在公安9课！素子与她的战友们，不知不觉地被卷入了一场涉及政府的阴谋之中。
本作根据1995年动画电影《GHOST IN THE SHELL》改编，系剧情不变、画面完全重制的作品。