在尼比鲁星球探查期间，企业号舰长柯克（克里斯·派恩Chris Pine 饰）为营救史波克（扎克瑞·昆图 Zachary Quinto 饰）采取了胆大妄为的举动，几乎危及全舰队员的生命，他也为此付出代价。不久，柯克官复原职，而伦敦发生一起死亡超过四十人的恐怖袭击事件。该事件的始作俑者约翰·哈里森（本尼迪克特·康伯巴奇 Benedict Cumberbatch 饰）正来自联盟内部。此后他驾驶飞机袭击了高层会议，柯克最为敬重的派克将军不幸遇难。为了阻止哈里森的外逃阴谋，柯克重新率领企业号启程追击。危机重重的旅途，他和舰员、朋友之间的信任也受到巨大考验。
当他们最终找到哈里森，才终于知晓他的真实身份，以及伦敦袭击事件背后的阴谋和黑幕……

中年男子弗兰克·沃克（乔治·克鲁尼 George Clooney 饰）和身边的女孩凯茜·牛顿（布丽特·罗伯森 Britt Robertson 饰）大吐苦水，他慨叹现代社会充斥了战争、饥饿、灾难以及种种不公，他回忆起自己童年时代的一段经历。当年小小的弗兰克（托马斯•罗宾逊 Thomas Robinson 饰）带着自己的得意发明来到某主题公园，结果却碰了一鼻子灰。而美丽的少女雅典娜（拉菲•卡西迪 Raffey Cassidy 饰）偷偷伸出援手，让他见识了令人咋舌的未来世界。与之相对，凯茜则是对未来充满幻想的阳光女孩，她渴望有朝一日遨游太空。心怀梦想的她甚至私闯NASA，为此惹了不小的麻烦，不过却由此得到一枚神秘的徽章从而结识了弗兰克。
这一老一少的命运相逢，让充满幻想的未来世界不再遥远……

21世纪末，人类的科技水平已高度发达，克隆人技术和宇宙航行早已实现，不再是梦想。与此同时，许多科学家仍孜孜不倦追索着人类起源的秘密与真相。通过对许多古老文明的考察与对比，科学家伊丽莎白·肖（Noomi Rapace 饰）和查理·赫洛维（Logan Marshall-Green 饰）发现，人类可能是来自一个遥远星系的外星人创造的。在Weyland公司资助下，他们乘坐维克丝（查理兹·塞隆 Charlize Theron 饰）所掌管的宇宙飞船普罗米修斯号前往那颗未知的星球。
经过对当地的考察，地球人的设想成功得到印证。可是他们贸然探查“神的秘密”的行为，也将自己引入万劫不复的深渊……