正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。
他们合力与恶势力展开斗争……

意图征服一切的霸天虎全员出击，塞伯坦即将陨落，B-127（迪伦·奥布莱恩 Dylan O'Brien 配音）临危受命前往地球。在1987年的加州，B-127不仅遭到特工伯恩斯（约翰·塞纳 John Cena 饰演）的追捕，更被闪电（大卫·索博洛夫 David Sobolov 配音）殴至重伤，语言模块和记忆模块严重受损。B-127变形为大众甲壳虫，被失去了父亲（蒂姆·马丁·格利森 Tim Martin Gleason 饰演）的查莉·沃森（海莉·斯坦菲尔德 Hailee Steinfeld 饰演）发现并开回家。查莉为B-127取名大黄蜂，双方成为亲密无间的好朋友。然而好景不长，反射弹（贾斯汀·塞洛克斯 Justin Theroux 配音）与粉碎（安吉拉·贝塞特 Angela Bassett 配音）追至地球，利用美国军方的卫星网络追踪到大黄蜂，并企图将霸天虎大部队召唤到这里。为了阻止反弹射和粉碎，大黄蜂和他的新朋友一起踏上了保卫这个蓝色星球的征途……

并不遥远的未来，来自外星系的异星蜓入侵地球，造成超过一千万人死亡。危难时刻，勇敢的队长瑞克汉姆阻挡了侵略者扩张的步伐。利用这有限宝贵的时间，地球人致力寻找具有极高天赋的少年加以训练培养，以期他们能够成为挫败外星入侵者的领袖人物。身形瘦小、神色忧郁但目光无比坚定的安德·维京（阿沙·巴特菲尔德 Asa Butterfield 饰）正是这群少年中的一员，他也是国际舰队寄予厚望并重点培养的对象。经过数轮严苛的考评，安德的潜质得到战斗学校的指挥官格拉夫上校（哈里森·福特 Harrison Ford 饰）的肯定，他被上校带到了位于轨道空间站上的战斗学校，在全封闭的环境下，未来的英雄迎来新一轮的磨练……
本片根据美国科幻小说作家奥森·斯科特·卡德（Orson Scott Card）的原作改编。